大鼠脊髓损伤后膀胱生理反射弧重建动物模型的实验研究

Chinese Journal of Reparative and Reconstructive Surgery, April 2008, Vol. 22, No.4大鼠脊髓损伤后膀胱生理反射弧重建动物模型的实验研究郑宪友 侯春林 陈爱民 徐镇 王剑火 林浩东

【摘 要】  目的 建立大鼠人工生理膀胱反射弧动物模型，同时修复重建膀胱的感觉与运动功能，为观测该反射通路重建排尿功能的修复效果奠定基础。 方法 选用20只体重280～300 g的成年雄性SD大鼠，随机分为2组，每组10只。A组为L6前、后根分别与S2前、后根端端吻合造模；B组为L6神经根总干与S2神经根总干端端吻合造模。术中显微解剖测量各神经根的外径，L6与S2脊神经根间的距离及L6的可分离长度。术后观察大鼠排尿情况及下肢活动情况，并行BBB评分。术后2周取材对各神经根行Fast Blue染色，行神经纤维计数。 结果 于L6椎体平面，L6神经根总干及其前、后根外径分别为（1. ± 0.33）、（0.68 ± 0.13）、（0.88 ± 0.10）mm；S2神经根总干及其前、后根外径分别为（1.39 ± 0.42）、（0.62 ± 0.08）、（0.79 ± 0.14）mm。L6神经根可分离长度为（10.76 ± 2.11）mm；L5、L6神经合干处与S2椎间孔间的距离为（14.21 ± 1.95）mm。两组模型均可无张力吻合。各组大鼠均存活，术后排尿、排便与术前无异。A组术前、术后BBB评分为（20.20 ± 0.35）、（19.80 ± 0.23）分；B组为（20.20 ± 0.35）、（19.20 ± 0.31）分，组间差异无统计学意义（P > 0.05）。L6、S2神经根总干的神经纤维为（2 ± 32）、（788 ± 29）根；L6、S2脊神经前、后根神经纤维分别为（3 ± 26）、（532 ± 17）、（325 ± 19）、（478 ± 22）根，组间差异均无统计学意义（P > 0.05）。 结论 将大鼠L6前、后根分别与S2前、后根端端吻合造模，操作简便易行、可重复性好，且能重建完整的人工膀胱反射弧，是一种较理想的膀胱生理反射弧重建的动物模型。

【关键词】 弛缓性膀胱 运动神经 感觉神经 人工反射弧 大鼠中图分类号： R744 R694.5

文献标志码：A

EXPERIMENTAL STUDY ON RECONSTRUCTION OF PHYSIOLOGICAL REFLEX ARC AFTER MEDULLARY CONE INJURY IN RATS/ZHENG Xianyou, HOU Chunlin, CHEN Aimin, XU Zhen, WANG Jianhuo, LIN Haodong. Department of Orthopedics, Changzheng Hospital, the Second Military Medical University, Shanghai, 200003, P.R.China. Corresponding author: HOU Chunlin, E-mail: chunlin_hou@yahoo.com.cn

【Abstract】  Objective To establish the animal model of the artificial physiological reflex arc with the reconstruction of the sensory and the motorial functions of atonic bladder simultaneously in the rats, and to provide the foundation to further investigate the repairing effectiveness of this technique. Methods There were 20 adult male SD rats (weighing 280-300 g) which were randomly divided into 2 groups (n=10): group A and group B. Group A was anastomosis of the ventral roots (VR) and the dorsal roots (DR) between L6 and S2 simultaneously to establish the model of the artificial physiological reflex arc. Group B was anastomosis of the main trunk between L6 and S2 to establish the model. The contents of the observation included:①To measure the external diameter of the VR, DR and the main trunk of L6 and S2 with the sliding caliper; and to measure not only the distance between L6 and S2 but also the separable length of L6 with the ruler. ②Fast Blue dyeing of the VR, DR and the main trunk of L6 and S2 was performed to count their nerve fibers assisted by the Leica FW4000 system 2 weeks after opertation.③The observation of the urination of the rat and BBB scoring to evaluate the motorial function of the lower limbs was performed postoperatively. Results

①L6 located in the lateral side of the S1-4 in the vertebral body

of L6. The external diameters of the VR, DR and the main trunk of L6 were (0.68 ± 0.13), (0.88 ± 0.10) and (1. ± 0.33) mm, respectively, while those of S2 were (0.62 ± 0.08), (0.79 ± 0.14) and (1.39 ± 0.42) mm, respectively. The distance between L6 and S2 was (14.21 ± 1.95) mm, and the separable length of L6 was (10.76 ± 2.11) mm. Furthermore, the microdissection indicated the VR and the DR between L6 and S2 could be anastomosed respectively with no-tension at the level of the vertebral body of L6; and the main trunk of L6 and S2 could be anastomosed with no-tension at the level of the confluens of L5, 6.②With Fast Blue dyeing, there were 2 ± 32, 3 ± 26 and 532 ± 17 nerve fibers of the VR, DR and the main trunk of L6, respectively. And there were 788 ± 29, 325 ± 19, and 478 ± 22 nerve fibers of the VR, DR and the main trunk of S2, respectively. There were no volar ulcer,

基金项目：国家自然科学基金资助项目（30772217）；中国博士后科学基金资助项目（20060390593）；上海市博士后科研资助计划面上项目（06R214102）；第二军医大学博士后科研启动经费资助项目

200003）作者单位：第二军医大学长征医院骨科（上海，

E-mail: chunlin_hou@yahoo.com.cn通讯作者：侯春林，教授，博士导师，研究方向：脊髓损伤后膀胱功能重建，

中国修复重建外科杂志2008年4月第22卷第4期·427·

trichomadesis and self-eating of the affected limbs in the both groups postoperatively. The urinations of the rats after operation were not different from those before operation. The mean BBB scores of pre- and postoperation in group A were 20.20 ± 0.35 and 19.80 ± 0.23, respectively; the mean BBB scores of pre- and postoperation in group B were 20.20 ± 0.35 and 19.20 ± 0.31, respectively. There was no significant difference of the above indexes between group A and group B (P > 0.05). Conclusion Anastomosis of the VR and the DR between L6 and S2 simultaneously in rats is an ideal animal model to establish the artificial physiological reflex arc owing to its simple and reproducible procedures.

Atonic bladder Motor nerve Sensory nerve Artificial reflex arc Rat【Key words】

Foundation items: National Natural Science Foundation of China(30772217); China Postdoctoral Science Foundation (20060390593); Shanghai Postdoctoral Science Foundation(06R214102); Postdoctoral Scientific Research Foundation of the Second Military Medical University

临床上胸腰段骨折最常见，造成脊髓圆锥损伤而致弛缓性膀胱[1-3]。利用损伤平面以上的体反射来重建弛缓性膀胱的排尿功能，已在动物实验与临床上获得成功，从而在一定程度上改善了膀胱的排尿功能[4-8]。回顾上述人工膀胱反射通路，其缺陷是仅重建了膀胱排尿的传出神经通路——膀胱的运动通路，而未对其传入神经通路——膀胱的感觉通路进行较深入的研究。患者由于膀胱感觉功能缺失而不能产生尿意，从而导致肾功能衰竭等并发症发生。因此，重建膀胱感觉功能使患者恢复尿意，以达到适时、灵活排尿，对提高脊髓损伤（spinal cord injury，SCI）患者生活质量有重要意义。我们的研究拟以大鼠为实验对象，建立应用神经移位同时修复重建膀胱的感觉、运动通路的动物模型，为观测该反射通路重建排尿功能的修复效果奠定基础，从而为临床SCI患者弛缓性膀胱功能重建提供新的思路。1 材料与方法

1.1 实验动物及分组

成年雄性SD大鼠20只，体重280～300 g，由复旦大学动物科学部提供。随机分为2组，每组10只。A组为L6前、后根分别与S2前、后根端端吻合造模，B组为L6神经根总干与S2神经根总干端端吻合造模。1.2 动物模型制备

两组大鼠均用1%戊巴比妥钠（40 mg/kg）腹腔注射麻醉，取俯卧位，四肢外展位固定于实验台上，常规消毒。

1.2.1 A组 大鼠作L5～S3后正中切口，切开皮肤、皮下组织，应用骨膜剥离器剥离脊柱背侧肌。SD大鼠骶神经左右共4对，确定S2神经根。根据解剖定位，切除L6～S2右侧椎板，切开硬膜囊，暴露脊髓及右侧L6、S2脊神经前后根。于10倍手术显微镜下，将S2前、后根在硬膜囊内分别逆行向近端游离，至L6椎体平面，注意勿撕脱马尾神经。1%利多卡因局部封闭后切断，待缝接。同法辨别右侧L6脊神经前、后根，分别逆行

向近端稍作游离，1%利多卡因局部封闭后切断，待缝接。10倍手术显微镜下，采用11-0无创伤缝线分别将右侧L6脊神经前、后根与S2脊神经前、后根端端吻合，共缝合4针。查见神经吻合口无张力（图1）。

1.2.2 B组 切口同A组。根据L6与骶骨的活动关节，确认L6椎体，将小关节突咬除，显露L6神经根总干。于10倍手术显微镜下顺行游离，直至与L5合干组成坐骨神经处。1%利多卡因局部封闭后切断，待缝接。切除L6～S2右侧椎板，切开硬膜囊，暴露脊髓及右侧S2脊神经前、后根。将S2脊神经前、后根作为一个整体，在硬膜囊内，逆行向近端游离，至L6神经根总干的最远端。1%利多卡因局部封闭后切断，待缝接。10倍手术显微镜下，用11-0无创伤缝线将右侧L6神经根总干与S2脊神经总干端端吻合，共缝合4针。查见神经吻合口无张力（图2）。1.3 检测指标 1.3.1

显微解剖测量 术中应用游标卡尺（精确度

0.01 mm）测量L6与S2脊神经总干及其前、后根的外径；应用直尺（精确度1 mm）测量L6与S2脊神经根间的距离及L6可分离长度（即从L6椎间孔至其与L5合干处的距离）。

1.3.2 行为学观察 术后2周观察两组大鼠患肢有无足底溃疡、毛发脱落以及自嗜肢体等现象；观察大鼠的排尿情况。分别于术前、术后2周观察大鼠下肢活动情况，并对各组大鼠下肢运动功能行BBB评分[9]。1.3.3 组织学观察 术后2周处死大鼠，分别在A、B组神经吻合口远、近端1 cm处各取1段神经标本，以10%甲醛固定，切片厚度5 μm，采用Fast Blue染色，应用Leica FW4000图像分析系统，调节曝光时间选择清晰视野，摄取活动图像进行分析，调整域值级别至合适数值，对神经纤维计数。1.4 统计学方法

采用SPSS12.0统计软件包进行分析。数据以均数 ± 标准差表示，组间比较采用t检验，P值< 0.05为有统计学意义。

·428·

Chinese Journal of Reparative and Reconstructive Surgery, April 2008, Vol. 22, No.42 结果

2.1 显微解剖观测

在L6椎体平面，L6脊神经位于S1～4脊神经的外侧。L6、S2脊神经均分为前、后2根，前根1束较细，位于腹内侧，外径约为后根的2/3；后根由2～3束组成，较粗，包于同一脊膜中，位于背外侧。L6神经根总干及其前、后根的外径分别为（1. ± 0.33）、（0.68 ± 0.13）及0.88 ± 0.10）mm；S2神经根总干及其前、后根的外径分别为（1.39 ± 0.42）（、0.62 ± 0.08）及（0.79 ± 0.14）mm。L6与S2脊神经总干外径、前跟及后根外径差异均无统计学意义（P > 0.05）。将S2脊神经的前、后根分别逆行分离，至L6椎体平面，L6与S2椎间孔的距离为23.08 ± 4.63）mm。且在L6椎体平面，可将S2脊神经的前、后根分别与L6脊神经的前、后根无张力吻合。

沿L6脊神经向外侧游离，可见L6脊神经节位于椎间孔前内侧，呈长梭形膨大，长（1.21 ± 0.13）mm，厚0.82 ± 0.09）mm。将L6小关节突咬除，显露L6神经根总干，顺行游离直至与L5合干组成坐骨神经处。测得L6神经根的可分离长度为（10.76 ± 2.11）mm；L5、L6神经合干处与S2椎间孔间距离为（14.21 ± 1.95）mm。在L5、L6神经合干平面，可将L6与S2神经根无张力吻合。

2.2 行为学观察

两组大鼠均存活，无足底溃疡、毛发脱落以及自嗜肢体等现象发生。术后各组大鼠排尿、排便与术前无异。术后大鼠患肢活动未见明显异常，A组大鼠术前、术后BBB评分分别为（20.20 ± 0.35）分及（19.80 ± 0.23）分；B组分别为（20.20 ± 0.35）分及（19.20 ± 0.31）分。两组BBB评分在术前、术后差异均无统计学意义P > 0.05）。

2.3 组织学观察

A组神经根Fast Blue染色，神经纤维呈蓝色3）。L6脊神经前、后根神经纤维分别为（3 ± 26）根及（532 ± 17）根；S2脊神经前、后根神经纤维分别为325 ± 19）根及（478 ± 22）根。L6与S2脊神经前、后根神经纤维数比较差异均无统计学意义（P > 0.05）。B组神经根Fast Blue染色，神经纤维呈蓝色4）。L6、S2神经根总干的神经纤维分别为（2 ± 32）根及（788 ± 29）根，差异无统计学意义（P > 0.05）。3 讨论

3.1 膀胱生理反射弧重建的意义

胸腰段骨折后造成脊髓圆锥损伤而致弛缓性膀胱。弛缓性膀胱神经再支配修复重建的大体思路是利

用损伤平面以上的体反射移位至骶神经根来重建排尿

功能，这已在动物实验与临床获得成功[10-11]。在动物实验方面，Xiao等[4]将大鼠L4脊神经前根中枢端与支配膀胱的L6脊神经前根周围端在硬脊膜内吻合，经电生理学检测及辣根过氧化物酶示踪，证明成功建立了“皮肤-脊髓中枢-膀胱”的人工反射通路，从而提出建立了“体神经-自主神经”人工膀胱反射弧这一全新概念。侯春林等[12]通过研究大鼠截瘫平面以上的脊神经前根近端与S2脊神经前根远端吻合，建立“腹壁反射-脊髓中枢-膀胱”反射弧，应用辣根过氧化物酶逆行追踪标记技术，观察到躯体运动神经轴突可长入膀胱平滑肌内副交感神经节细胞，并由此传递躯体反射冲动到膀胱平滑肌，具有良好的传导运动兴奋的功能。在临床应用方面，侯春林等[13]对1例脊髓圆锥损伤致弛缓性膀胱的患者，将同侧T11前根与S2、S3的前根通过神经移植吻合修复，术后随访55个月，患者有自控性排尿，并用尿流动力学检测显示排尿完全由膀胱逼尿肌收缩引发。

动物实验与临床应用，均证明了脊髓圆锥损伤后导致的弛缓性膀胱，可利用“腹壁反射-脊髓-膀胱”等人工反射弧重建膀胱的可控性排尿功能。但仅重建了膀胱的运动通路，未对膀胱感觉通路进行研究。一个完整的反射弧包括：感受器、传入神经、神经中枢、传出神经、效应器。因此，前述的人工反射通路实际上并非完整的反射弧，只是另一种意义上的扳机点排尿。鉴于此，有必要对膀胱排尿反射的感觉传入通路进行较深入研究，以建立真正生理意义上的完整排尿反射环路，并在动物实验得以验证，进而为其临床应用奠定基础。

3.2 膀胱生理反射弧重建动物模型的选择

我们的实验制备了两种膀胱生理反射弧重建的动物模型，两组显微解剖与组织学观测结果表明，L6与S2前、后根的外径与神经纤维数相匹配；L6与S2总干的外径与神经纤维数相匹配，故可直接吻合造模。

A组动物模型的优点是将感觉神经纤维与感觉神经纤维、运动神经纤维与运动神经纤维分别吻合，故神经再生过程中轴突错配率较低，有利于神经功能的恢复；将感觉与运动神经分别修复，有利于术后神经功能的检测；该模型可重复性好，且能重建完整的人工膀胱反射弧，即包括反射弧的5个基本组成部分。缺点是神经外径较细，且缺乏神经外膜，需在显微镜下仔细吻合，并保证吻合口无张力，以防止神经撕脱。B组动物模型的优点是神经外径较粗，操作简便易行；神经再生距离较A组短，利于神经功能的早期恢复。缺点是将L6神经根总干与S2神经根总干吻合造模，不能准确定

（（（（（图（（图中国修复重建外科杂志2008年4月第22卷第4期·429·

1a1b2a2b3a3b3c3d图1 A组L6脊神经前、后根分别与S2脊神经前、后根端端吻合重建膀胱生理反射弧 S2脊神经前根（粗蓝箭头）、后根（细蓝箭头）

口） 图2 B组L6总干与S2总干端端吻合重建膀胱生理反射弧 b L6脊神经后根 c S2脊神经前根 1d4a4ba 游离L6脊神经前根（粗绿箭头）、后根（细绿箭头）与

b 将L6神经b 分别将L6脊神经前、后根与S2脊神经前、后根端端吻合修复（粗、细黄箭头分别示前、后根吻合

a 游离L6神经根总干（绿箭头）与S2脊神经总干（蓝箭头）待缝接 a L6脊神经总干 a L6脊神经前根 b S2脊神经总干根总干（绿箭头）与S2脊神经总干（蓝箭头）端端吻合修复（黄箭头所示吻合口） 图3 A组组织学观察（Fast Blue染色× 400） S2脊神经后根 图4 B组组织学观察（Fast Blue染色× 200） Fig.1 Anastomosis of the ventral roots (VR) and the dorsal roots (DR) between L6 and S2 simultaneously to establish the model of the artificial physiolog-ical reflex arc in group A

a Dissociation of VR (thick green arrow)and DR (thin green arrow)of L6 , VR (thick blue arrow)and DR (thin blue arrow)of S2

a Dissociation of the main trunk of L6 (green arrow)

c VR of S2

1db Stoma of the VR of L6 and VR of S2 (thick yellow arrow), and stoma of the DR of L6 and DR of S2 (thin yellow arrow) Fig.2 Anastomosis of the main

trunk between L6 and S2 to establish the model of the artificial physiological reflex arc in group B and the main trunk of S2(blue arrow)

stoma Fig.3 Histological observation of group A (Fast Blue stain × 400) ical observation of group B (Fast Blue stain × 200)

a VR of L6

b Anastomosis of the main trunk of L6 (green arrow) and the main trunk of S2 (blue arrow), yellow arrow shows the

b DR of L6

DR of S2 Fig.4 Histolog-

a The main trunk of L6 b The main trunk of S2

位神经的感觉与运动神经纤维束，因此神经再生过程中轴突错配率较高，不利于神经功能的恢复；且该模型重复性较差，难以重建完整的人工膀胱反射弧。

A组L6前、后根分别与S2前、后根端端吻合制备膀胱生理反射弧重建的动物模型，操作简便易行、可重复性好，且能重建完整的人工膀胱反射弧，是一较理想的膀胱生理反射弧重建的动物模型。

3.3 膀胱生理反射弧重建存在的问题与展望

虽然前期在动物实验与临床应用中均成功建立了“腹壁反射-脊髓-膀胱”等人工反射弧，并在一定程度上重建了SCI患者的膀胱排尿功能，但尚有以下诸多问题亟待解决。

3.3.1 膀胱的初级感觉中枢的定位 国内外学者对

人类与动物膀胱的神经支配情况作了较深入研究，从而为膀胱功能重建术的开展奠定了解剖学基础，但大多数集中在对支配膀胱的初级排尿运动中枢的研究上[14-15]。Wang等[16]研究了SD大鼠不同骶神经根对膀胱功能的选择性支配作用，结果表明S1～4神经均参与SD大鼠的膀胱神经功能支配，其中以S2神经为主，S1、S3神经次之，S4神经的支配作用最小，从而为截瘫大鼠人工膀胱功能重建的研究奠定了基础。相比而言，对膀胱初级排尿感觉中枢的研究较少。吴新红[17]于大鼠膀胱壁注入结合霍乱毒素B亚单位的辣根过氧化物酶，研究膀胱感觉传入末梢在脊髓内的分布部位。结果表明，于骶副交感核给予结合麦芽凝集素的辣根过氧化物酶后，发现在L1、2节段中间侧细胞柱区有顺

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Chinese Journal of Reparative and Reconstructive Surgery, April 2008, Vol. 22, No.4行的神经末梢。但对排尿的初级感觉中枢尚需进一步定位，以明确支配膀胱感觉最大效能的神经根，从而为弛缓性膀胱的感觉功能重建提供基础。

3.3.2 膀胱感觉功能的检测 对膀胱感觉功能的检测方法甚少，诸如尿动力学检查、交感皮肤反应、正电子发射断层扫描、电流感觉阈值等，但这些均为主观检测方法，只能依靠受检者的描述及自我评估，尚缺乏一种直接、客观的检查方法[18-19]。此外，在动物膀胱感觉功能的检测中，探索客观、简易的检测方法更为重要。3.3.3 排尿高级中枢的易化 若要实现理想的可控性排尿，必须经由大脑中枢的参与才能实现。在我们的实验中，将支配大鼠膝腱反射的L6脊神经前、后根，分别与支配膀胱排尿反射的S2脊神经前、后根端端吻合，以重建膀胱生理反射弧。若生理反射弧成功建立，则随着术后积极的膀胱功能训练，在支配膝腱反射的皮层中枢，可发出纤维与中脑导水管周围灰质（midbrain periaqueductal gray，PAG）区发生联系，产生排尿中枢的易化，即排尿中枢由术前的PAG区易化为由膝腱反射的皮层中枢与PAG区共同参与下产生排尿指令信号。再经脑桥排尿中枢通路，诱发排尿反射，从而可建立真正生理意义上的可控性排尿反射通路。这将完全不同于传统意义上建立的人工膀胱反射弧，该类反射弧只是另一种意义上的扳机点排尿，即只有通过刺激腱反射或腹壁反射，才能诱发排尿动作的发生。而新的膀胱生理反射弧则包括膀胱自身的感受器、膀胱交感传入神经、脊髓中枢与易化的高级皮层排尿中枢、传出神经、膀胱效应器五部分,可实现真正生理意义上的膀胱可控性排尿。功能性磁共振可描绘出臂丛神经损伤健侧C7神经移位患者的大脑初级运动皮质的改变。孙贵新等[20]选择左侧全臂丛根性撕脱伤患者8例，健康志愿者8例为对照组，采用1.5T超导磁共振仪检查肢体对应的大脑运动皮层激活的变化，探讨其功能康复与大脑可塑性的关系。结果随着术后功能的恢复，患肢对侧初级运动皮质激活区呈现逐渐增大趋势。因此，是否可采用功能性磁共振来观察排尿中枢在大脑中的易化过程，尚需进一步探讨。

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（收稿：2007-11-06 修回：2007-12-12）

（本文编辑：刘丹）